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domingo, 23 de junio de 2019

Hongos con perfume de flor

Frutos del arándano o blueberry, Vaccinium corymbosum

La División de Agricultura y Recursos Naturales (ANR), una red estatal de investigadores y educadores de la Universidad de California (UCA), organiza recorridos para visitar las granjas de todo el estado. Aprovecho una estancia en UCA Davis para hacer un tour por el que quizás sea uno de los valles más feraces del mundo (mientras haya agua), el valle de San Joaquín.
Campos interminables de frutales de todo tipo cubren hasta donde alcanza la vista. Muchos me resultan familiares porque abundan por España, pero uno de ellos llama mi atención precisamente por su escasez en nuestro país: los cultivos de arándano, Vaccinium corymbosum. Las hojas de muchos arbolillos presentan mal aspecto, como momificado. Los investigadores de la UCA se enfrentan a una plaga de hongos que amenaza con devastarlos. Son hongos que han “aprendido” a imitar del olor de las flores para servirse de las abejas polinizadoras en el transporte de sus esporas.
Cultivo de arándanos en Sebastian Road. Southern San Joaquin Valley (Kern County, California)
Algunos hongos usan insectos que visitan las flores para facilitar la reproducción sexual o para dispersar las esporas. Estos hongos han desarrollado técnicas elaboradas, como el mimetismo floral y la invasión de partes de flores existentes, para atraer "polinizadores". Algunas investigaciones recientes muestran que la explotación por parte de los hongos de los polinizadores tiene el potencial de afectar la evolución floral, la ecología de la polinización y la dinámica de la transmisión de la enfermedad.
Los patógenos pueden inducir cambios en sus plantas hospedadoras, lo que influye en la frecuencia y el modo de las interacciones con los vectores animales. La manipulación por parte de los patógenos de los fenotipos de plantas se conoce cada vez más [1, 2], y estamos empezando a comprender la prevalencia de esa manipulación en sistemas de plantas-polinizadores-patógenos. Por ejemplo, de veintiséis especies de hongos, bacterias y virus patógenos de plantas que se sabe que son transportados por visitantes florales, al menos diez manipulan a sus huéspedes para aumentar la probabilidad de transmisión [3, 4].
Algunos hongos parásitos son capaces de inducir la formación de falsas flores (pseudoflores) que engañan a los insectos polinizadores quienes, a la búsqueda de polen o néctar, acaban por esparcir las esporas patógenas en las plantas vecinas. Las bayas blancas momificadas y las hojas marchitas y retorcidas cubiertas de una matriz azucarada constituyen un grave problema para los cultivadores de arándanos (Vaccinium corymbosum), porque son los síntomas de una enfermedad llamada momia de la baya que, de no erradicarse, acaba por destruir toda la cosecha. Un grupo de investigadores ha descubierto el modus operandi del hongo responsable de la momificación, Monilinia vaccinii-corymbosi (Mvc), y su táctica para esparcir esporas.
Racimo floral de V. corymbosum. Foto.
Varios hongos patógenos de plantas inducen pseudoflores en sus hospedantes para facilitar la transmisión de gametos y esporas usando como vectores a los insectos. Pero ¿qué es lo que te hace que los insectos buscadores de polen o néctar acaben por visitar unas flores de pega carentes en muchos casos de ambas recompensas? Un equipo multidisciplinar de investigadores de varias universidades estadounidenses encabezado por Scott H. McArt, de la Universidad de Cornell, Nueva York, partió de la hipótesis de que las pseudoflores deben desarrollar características que imiten a las flores y atraigan a los vectores más eficaces. Para averiguarlo, investigaron la visita de insectos a flores, pseudoflores, hojas sanas y hojas infectadas con Mvc, el agente causante de la enfermedad de momia de la baya momificada del arándano.

Frutos de V. corymbosum. Foto.
En 1985 un matrimonio de biólogos indios, Lehk y Suzanne Batra, que trabajaban para los servicios de control de plagas del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos, fueron los primeros en sugerir el mimetismo floral de Mvc, un ascomycete que parasita uno de los cultivos más extendidos en Nueva Inglaterra, el de V. corymbosum. En un artículo publicado en Science, describieron cómo las hojas marchitadas y marrones infectadas con Mvc reflejaban la luz ultravioleta y, por lo tanto, podían proporcionar a ojos de los polinizadores un contraste visual similar al de las flores. También describieron un olor a "té fermentado" que emitían las hojas infectadas, y sugirieron la hipótesis de que el aroma podría resultar atractivo para los vectores. Finalmente, observaron que algunos insectos portaban esporas fúngicas (conidios) mientras que otros no.
Mvc comienza su vida como una espora transportada por la brisa que aterriza en una hoja de una planta de arándanos. Allí, la espora se multiplica y exuda una película pegajosa, azucarada, fragante, cargada de esporas, que retuerce las hojas y las transforma en una pseudoflor capaz de atraer insectos. Los insectos visitantes, que son los habituales polinizadores florales, llevan las esporas pegadas sobre sus cuerpos y los depositan sobre el estigma de una flor sana. Allí, la espora se comporta como si fuera un grano de polen. Después de romperse la pared esporal, surge un delgado tubo que, a semejanza del tubo polínico, atraviesa el estilo hasta alcanzar la cavidad ovárica, donde el núcleo esporal se reproduce para formar hifas que colonizan y se alimentan a expensas de las semillas en formación hasta momificarlas junto con las paredes de ovario.
McArt y su equipo analizaron los compuestos volátiles responsables del olor de la pseudoflor de Mvc y descubrieron una relación extraordinaria; las hojas que formaban las pseudoflores contienen unos compuestos aromáticos idénticos a los de las flores verdaderas de los que carecen (o aparecen en concentraciones insignificantes) las hojas sanas.
Su investigación comenzó colocando cámaras de vídeo en plantaciones infestadas de las que obtuvieron 20.000 horas de grabación que permitieron a los entomólogos identificar las especies que acudían a visitar las plantas, además de comprobar la frecuencia con la que visitaban las distintas partes de la planta que interesaban a su investigación: flores, pseudoflores y hojas sanas. Las abejas y las moscas representaron la mayoría de los contactos con flores, hojas infectadas con Mvc y hojas sanas. Las flores eran visitadas con mayor frecuencia, pero no había diferencia entre las visitas a hojas sanas e infectadas. Mientras que las abejas contactaban las flores con más frecuencia que las moscas, las moscas contactaban las hojas infectadas con más frecuencia que las abejas.
Las hojas de arándano infectadas con Monilinia vaccinii-corymbosi exhiben conidios fúngicos en una matriz azucarada en la superficie del tejido marchito (A y B). Abeja melífera libando en una flor de arándano. Foto.

A continuación, colocaron 360 trampas repartidas por diferentes plantaciones. En las trampas colocaron como señuelos diferentes concentraciones de los volátiles más frecuentes encontrados. Ochenta trampas tenían como señuelo mezclas de los 28 componentes volátiles y fueron utilizadas como testigos para comprobar si los insectos eran atraídos selectivamente por los volátiles más abundantes. En el resto de las trampas lo señuelos eran mezclas de las tres sustancias volátiles exclusivas de flores y pseudoflores. A lo largo de las tres semanas de trampeo se capturaron 6.524 artrópodos, un 64% de los cuales fueron moscas y un 9% abejas.
Tras capturar una muestra de 159 insectos, un análisis genético en el que utilizaron la técnica de la polimerasa (PCR) encontró ADN de Mvc en el 56% por ciento de las abejas y avispas, y en un 31% por ciento de las moscas capturadas, señal inequívoca de que eran vectores de esporas. La investigación fitoquímica consistió en recolectar muestras de las plantas (flores, pseudoflores y hojas sanas) cuyos jugos fueron analizados mediante cromatografía de gases combinada con espectrometría de masas. En total encontraron 28 compuestos aromáticos volátiles que permitieron trazar perfiles de cada una de las partes analizadas. Las hojas infectadas con Mvc tenían perfiles volátiles distintos de las hojas sanas, pero similares a las flores. La concentración de volátiles fue siempre mayor en las pseudoflores, mientras que las hojas sanas presentaban las más bajas. Además, tres de las sustancias volátiles eran exclusivas de flores y pseudoflores.
Dos volátiles producidos por flores y pseudoflores, el alcohol cinámico y el aldehído cinámico, resultaron atractivos para las abejas, mientras que los volátiles testigos no atrajeron a ningún insecto. Estos resultados sugieren que la infección por Mvc de las hojas induce el mimetismo de los volátiles florales, y que la transmisión se produce principalmente a través de las abejas, que tienen la mayor probabilidad de portar esporas de Mvc y visitan las flores con mayor frecuencia.
Queda mucho camino por recorrer, pero cada vez avanzamos más en el conocimiento de los mecanismos de coevolución que relacionan a individuos de tres reinos diferentes, animales, plantas y hongos, cuyos senderos evolutivos se separaron hace casi dos mil millones de años. © Manuel Peinado Lorca. @mpeinadolorca.