Hongos alienígenas y hormigas zombis

Ophiocordyceps unilateralis emerge por la cabeza de una hormiga carpintera. Foto David P. Hughes.

Para encontrar los ejemplos más siniestros de control mental no hay que acudir a la ciencia ficción. Vete a una selva tropical. Busca una hoja que cuelgue a unos 25 centímetros sobre el suelo, ni más ni menos. Mira en el envés. Si tienes suerte, es posible que encuentres una hormiga aferrada al nervio central de la hoja apretando las mandíbulas. La hormiga ya está muerta, pero su cuerpo pertenece a Ophiocordyceps unilateralis, el hongo de las hormigas zombis.

Parece una mezcla de horror y de ciencia ficción: hormigas que viven en las copas de los árboles son invadidas por un hongo parásito que las hace comportarse como si fueran zombis antes de matarlas y salir de ellas, como Alien del cuerpo del navegante Kane en la película original de Ridley Scott. No es un fenómeno nuevo. Se cree que sucede desde hace por lo menos 48 millones de años y ya en 1850 el naturalista británico Alfred Russel Wallace lo había observado en Indonesia. Pero no se sabía a ciencia cierta cómo sucedía.

Acaba de descubrirse que el hongo que crece en las cabezas de las hormigas carpinteras (Camponotus castaneus) secuestra el cuerpo del insecto sin tocar su cerebro. Las esporas del hongo se infiltran en el torrente sanguíneo de una hormiga y luego invaden sus músculos, fusionándose para formar redes manipuladoras que convierten a la hormiga en una marioneta obligada a cumplir sus órdenes.

Algunos microrganismos parásitos han desarrollado la capacidad de manipular de forma adaptativa el comportamiento de los animales que infectan. Algunos ejemplos son los tripanosomas unicelulares (clase Kinetoplastida) que alteran la composición salivar y el comportamiento de alimentación de las moscas tsetsé, lo que aumenta la transmisión del parásito en los huéspedes mamíferos, y el bien estudiado Toxoplasma gondii, un protozoo causante de la toxoplasmosis que hace que el roedor en el que se hospeda pierda su miedo innato a los gatos, lo que permite que el parásito se transmita al gato en cuyo interior se reproduce.

En cada uno de estos casos, el comportamiento del hospedante alterado se convierte en la expresión fenotípica de los parásitos, es decir en una manifestación visible del genotipo de estos. ¿Cómo hacen estos microorganismos, que son mucho más pequeños que sus huéspedes, para controlar su comportamiento de modo tan espectacular? Los investigadores piensan que el hongo desconecta los músculos de la hormiga de su cerebro para dominar el cuerpo a su antojo.

Foto de David Hughes. 

Para comprender mejor cómo uno de esos parásitos controla el comportamiento de un animal que lo supera en tamaño y complejidad estructural, un equipo de investigación encabezado por David Hughes, profesor de entomología en Pennsylvania State University, examinó las interacciones a nivel celular entre el hongo O. unilateralis y la hormiga C. castaneus en un momento crucial en el ciclo de vida del parásito, que tiene lugar cuando el huésped manipulado se fija permanentemente a un sustrato mediante sus mandíbulas. Se sabía que el hongo secreta metabolitos específicos, causa cambios en la expresión génica del huésped y atrofia los músculos mandibulares de la hormiga hospedadora, pero no se sabía cómo coordina estos efectos para manipular el comportamiento de su hospedante.

El grupo de investigación ha combinado las técnicas de microscopía electrónica de barrido en serie con algoritmos basados en la segmentación de imágenes para analizar la distribución, abundancia e interacciones del hongo dentro del cuerpo de su huésped. En un estudio publicado esta semana en la revista Proceedings of the National Academy of Sciences han desvelado que encontraron células fúngicas en todo el cuerpo del huésped, pero no en el cerebro, lo que implica que el control del comportamiento del cuerpo del animal por el hongo se produce periféricamente. Además, las células fúngicas invadieron las fibras musculares del huésped y se unieron para formar redes que rodeaban los músculos. Estas redes pueden representar un comportamiento de búsqueda colectiva de este parásito, que a su vez puede facilitar la manipulación del huésped.

Los hongos atacan por dos frentes (Figura 1). Por una parte, se alimentan de las hormigas infectadas y, por otra, controlan su sistema nervioso central y sus músculos. Una vez infectadas, las hormigas comienzan a caminar de forma errática y tienen convulsiones. Torpemente, trepan hasta lograr aferrarse a la vena principal del envés una hoja mordiendo con sus mandíbulas con tal potencia que no se pueden separar, ni después de muertas, de ella. Con esta estrategia, el hongo las obliga a permanecer en el sotobosque, donde las condiciones más frescas le permiten desarrollarse mejor.  Mientras tanto, el hongo continúa creciendo dentro de las hormigas durante unos días, hasta que, un mediodía, cuando el sol está más fuerte, comienza a salir por la cabeza de la hormiga y crece durante unas tres semanas hasta formar un esporangio terminal de apariencia bulbosa. Cuando alcanza su tamaño ideal, libera las esporas con el fin de infectar a otras hormigas que se encuentren en la zona. Como la hormiga generalmente trepa a una hoja situada sobre los senderos de alimentación de su colonia, las esporas del hongo caen sobre sus hermanas a las que “zombificarán”.

Figura 1. Fuente.

El equipo de Hughes preparó secciones de solo 50 nanómetros de grosor, una milésima del ancho de un cabello humano, tomadas de hormigas infestadas. Luego usaron un microscopio con el que escanearon cada sección, reunieron las imágenes en un modelo tridimensional y anotaron minuciosamente qué bits eran partes de la hormiga y cuáles de hongos. Lo que pudieron observar es que cuando el hongo ingresa por primera vez en su hospedante, aparece como células individuales que, replicándose continuamente por mitosis, flotan alrededor del torrente sanguíneo de la hormiga. En algún momento, las imágenes mostraban que las células individuales comenzaban a asociarse conectándose entre sí mediante tubos cortos. Unidos de esta manera, pueden comunicarse e intercambiar nutrientes.

También pueden comenzar a invadir los músculos de la hormiga, ya sea penetrando las células musculares ellos mismos o creciendo en los espacios entre ellos. El resultado es lo que puedes ver en este video: una fibra muscular roja, rodeada y drenada por una red de células fúngicas amarillas interconectadas (Figura 2). Esto es algo exclusivo de Ophiocordyceps. El equipo de Hughes descubrió que otro hongo parásito, que infecta mortalmente a las hormigas, pero no manipula su comportamiento, también se propaga a los músculos, pero ni forma tubos entre las células individuales, ni se conecta a sí mismo en redes grandes.

Figura 2. Reconstrucciones tridimensionales de las redes fúngicas que rodean las fibras musculares. (A) Una fibra única de un músculo aductor de la mandíbula (rojo) rodeado por 25 cuerpos de hifas conectadas (amarillo). Las conexiones entre las células son visibles como tubos cortos, y muchas células tienen hifas creciendo desde sus extremos. Algunas de estas hifas han crecido a lo largo y en paralelo a la fibra muscular (punta de flecha en recuadro). Véase también esta película. (B) Dos proyecciones diferentes de una reconstrucción en 3D que muestra varias fibras musculares (azul) y cuerpos de hifas fúngicas (rojo) de la misma área que se ve en A. Fuente.

Cuando se contempla al hongo emergiendo de la cabeza de una hormiga, uno inmediatamente lo contempla como un organismo único capaz de corromper a su hospedante. Pero viso el trabajo de Hughes y sus colegas, también se podría pensar en el parásito como una colonia, igual que las hormigas que ataca. Las células microscópicas individuales comienzan la vida aisladas, pero finalmente llegan a cooperar, fusionándose en un superorganismo. Juntas, estas células sin cerebro pueden apoderarse del cerebro de una criatura mucho más grande.

Sorprendentemente, pueden hacerlo sin tocar físicamente el cerebro en sí (Figura 3). El equipo de Hughes descubrió que las células fúngicas se infiltran en todo el cuerpo de la hormiga, incluida su cabeza, pero dejan su cerebro intacto. Hay otros parásitos que manipulan a sus huéspedes sin destruir sus cerebros, como hace el trematodo Euhaplorchis californiensis, que forma una capa alrededor del cerebro de un pececillo californiano (Fundulus parvipinnis), dejándolo aparentemente intacto pero obligándolo a comportarse erráticamente hasta que llama la atención de las aves piscívoras, que serán las siguientes víctimas en cuyo interior se reproducirá el trematodo.

Figura 3. Evaluación de la invasión fúngica del cerebro. Imágenes confocales que demuestran la restricción de la invasión de hongos en el cerebro. El cerebro del huésped se identifica por inmunofluorescencia de las sinapsis neuronales (verde), mientras que las células fúngicas y las tráqueas del huésped se tiñen con calcofluor blanco (rojo, antichitina). (A) Porción del cuerpo de hongo (verde) en el cerebro de una hormiga no infectada (control), aumento de 156x. (Barra de escala, 10 μm). (B) Porción del lóbulo óptico (verde) en el cerebro de una hormiga infectada manipulada desde el punto de vista conductual, aumento de 60 ×. (Barra de escala, 20 μm). Las flechas señalan cuerpos de hifas de hongos (rojos), identificados por su estructura corta en forma de varilla y la presencia de tabiques. Las puntas de flecha denotan tráqueas (rojas), localizadas dentro del cerebro (verde), e identificadas por su estructura larga y filamentosa y la falta de tabiques. Véase la restricción de los cuerpos de células fúngicas a fuera del cerebro. (C) Ampliación (96 aumentos) de la región de interés indicada en B. (Barra de escala, 20 μm). Si bien la presencia de tráqueas dentro del cerebro es evidente (puntas de flecha), no hay detección de cuerpos de hifas fúngicas (flechas) dentro del cerebro. Fuente.

Pensando un poco y contemplando el ciclo vital completo, quizás estas estrategias tengan sentido. Si los parásitos simplemente invadieran y destruyeran el tejido neuronal, los comportamientos de los hospedantes manipulados no resultarían tan convincentes como son y los parásitos no podrían encontrar un segundo hospedante en el que reproducirse. Lo que probablemente sucede es que el hongo secreta una amplia gama de sustancias químicas que podrían influir en el cerebro sin dañarlo.

Así que lo que tenemos es un ataque de un tipo singularmente malévolo. Las fuerzas enemigas invaden el cuerpo de su desdichado anfitrión y lo usan como un intercomunicador para colaborar entre sí e influenciar el cerebro desde lejos. Hughes cree que el hongo también podría ejercer un control más directo sobre los músculos de la hormiga, para manipularlos literalmente «como un titiritero controla una marioneta». Una vez que avanza la infección, las neuronas de la hormiga, las que permiten que el cerebro controle los músculos, comienzan a morir y el hongo toma el mando. Aísla las extremidades de la hormiga de su cerebro y se inserta en su lugar, liberando sustancias químicas que obligan a los músculos a contraerse.

Si eso es así, la hormiga termina su vida como prisionera de su propio cuerpo. Su cerebro todavía está en el asiento del piloto, pero el hongo tiene el volante. ©Manuel Peinado Lorca. @mpeinadolorca.