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viernes, 31 de agosto de 2018

Sobrecompensación: lo que no mata, engorda


En la foto que encabeza este artículo les presento una planta que crece en la terraza de mi vivienda familiar en Dènia (Alicante). Para un botánico es Monstera deliciosa, pero para la mayoría de la gente es la “costilla de Adán”. Es una liana que crece de forma exuberante en las selvas tropicales húmedas de América. Como podrán ver en el ejemplar de mi terraza, de exuberancia nada, aunque la planta, constreñida en un tiesto, muestra la potencia de su tallo trepador y unas enormes hojas de casi un metro cuadrado de superficie, que ponen de relieve que, en su ambiente natural, es una planta de sombra que trepa en busca de la luz.
La tengo desde hace cuatro años y ha florecido una vez, el año pasado, lo que me alegró mucho, porque nunca había visto las flores y porque estas plantas raramente florecen fuera de su clima. Aquella floración y la  posterior fructificación me sirvieron para una entrada de este mismo blog. Pero hoy quiero contar algo sus hojas que me ha maravillado.
La hoja de delante es la del año pasado.
Inmediatamente detrás, la "sobrecompensada" de este año.
Desde que la conozco, siempre ha tenido tres hojas. Cada mes de julio, una nueva hoja sustituye a la de hace dos años, que se desprende marchita. Este verano, la nueva hoja empezó a aparecer allá por el 15 de julio. Crece muy lentamente; lo sé bien porque lo primero que hacía cada mañana era observar su imperceptible crecimiento, milímetro a milímetro. Más o menos una quincena después la hoja estaba completamente expandida. Es decir, a la hoja le había llevado más de dos semanas completar su desarrollo.
Unos días después, un golpe de viento tumbó un toldo y este, al caer, cercenó el peciolo de la hoja recién nacida. Me sentó muy mal, por la herida y porque mi planta -qué demonios- debía tener tres hojas, como siempre. Me fui de viaje tres días. Cuando volví no podía creerlo: mi Monstera había desarrollado una hoja completa en un tiempo récord. Este ser maravilloso había compensado con una producción acelerada la mutilación que había sufrido. Me acordé entonces de una teoría que había leído hace algún tiempo: la de la sobrecompensación. Refrescados mis conocimientos gracias a mi Monstera, les cuento un poco.
La teoría de la sobrecompensación sostiene que, bajo ciertas condiciones, las plantas pueden responder al daño de los herbívoros produciendo más brotes, más flores, más frutos y más semillas. No hace falta decir que cuando esta idea se propuso originalmente a finales de los años 80, se encontró con una buena dosis de escepticismo. ¿Por qué una planta que es capaz de producir más brotes y más flores espera que le hagan daño para hacerlo? La respuesta puede estar en el reino de las compensaciones biológicas.
La sobrecompensación puede evolucionar en linajes que tienden a crecer en hábitats donde existe una cantidad de herbívoros "predecible" en cualquier estación de crecimiento, por ejemplo, en una región como las praderas o las sabanas donde los grandes herbívoros migran anualmente. Las plantas en estos hábitats pueden conservar ápices de crecimiento inactivos (dormancia, se llama eso) y recursos valiosos  para utilizarlos una vez que se haya producido la herbivoría. Quizás esto también sirva como una señal para incrementar la producción de compuestos antiherbívoros en tejidos nuevos. La compensación es que las plantas incurren en un costo en forma de menos flores y, por lo tanto, una reproducción reducida cuando la herbivoría es baja o está ausente.
También podría ser que las plantas exhiban dos estrategias diferentes: una para lidiar con la competencia y otra para tratar la herbivoría. Si la herbivoría es baja, las plantas pueden volverse más competitivas, lo que favorece el rápido crecimiento vertical de uno o dos brotes. Cuando la herbivoría es alta, el crecimiento vertical rápido se vuelve desfavorable y la ramificación y floración sobrecompensadas pueden proporcionar mayores beneficios para la planta.
Ipomopsis aggregata. Foto.
Ambas posibilidades no son mutuamente excluyentes. De hecho, desde finales de los 80 los expertos creen que la sobrecompensación no es un fenómeno de "una cosa o la otra", sino más bien un espectro de posibilidades dictadas por las condiciones en que crecen las plantas. Ciertamente existe sobrecompensación excesiva, pero ¿qué condiciones la favorecen y cuáles no?
La investigación sobre la gilia escarlata (Ipomopsis aggregata), una bianual nativa del oeste de Norteamérica, sugiere que la sobrecompensación solo entra en juego cuando las condiciones ambientales son más favorables. Los nutrientes del suelo parecen jugar un papel en cómo una planta puede recuperarse después del daño causado por herbívoros. Cuando los recursos son altos, los resultados pueden ser bastante asombrosos. Los primeros trabajos sobre esta especie demostraron que, en condiciones adecuadas, más del 95% de las plantas ramoneadas por herbívoros produjeron 2,4 veces más semillas que las plantas de control no consumidas. Lo que es más, las plántulas resultantes tenían el doble de probabilidades de sobrevivir que sus contrapartes no consumidas (Véase la siguiente figura).

La figura compara plantas ramoneadas y no ramoneadas de gilia escarlata. Los individuos que experimentaron una alta herbivoría la sobrecompensaron produciendo múltiples inflorescencias y hasta tres veces más flores, frutos y semillas que las plantas de control no ramoneadas. “Browsed” (ramoneado) indica la posición en las cual las inflorescencias originales fueron desgajadas por los herbívoros. Fuente.
Las cosas cambian cuando la gilia escarlata crece en malas condiciones. La baja disponibilidad de recursos parece establecer límites sobre cuánto puede responder cualquier planta al ramoneo. Además, la herbivoría realmente puede alterar el tiempo de floración. Debido a que la gilia escarlata está reproductivamente condicionada por el polen que le llevan los insectos, cualquier cosa que pueda causar una interrupción en las visitas de los polinizadores puede tener graves consecuencias para el establecimiento de semillas. En al menos un estudio, las plantas examinadas florecieron más tarde y, como resultado, recibieron menos visitas de polinizadores.
Gentianella campestris. Foto.
Trabajos más recientes han sido capaces de agregar más matices a la historia de la sobrecompensación. Por ejemplo, los experimentos realizados en dos subespecies de genciana de campo (Gentianella campestris), suman más apoyos a la idea de que la sobrecompensación es una cuestión de balance de compensaciones. Demostraron que mientras que la competencia con las plantas vecinas por sí mismas no podía explicar los beneficios de la sobrecompensación, el ramoneo lo hacía. Las plantas que crecen en ambientes donde la herbivoría era más alta, sobrecompensan produciendo más ramificaciones, más flores y, por lo tanto, más semillas, con independencia de los nutrientes del suelo. Parece que la herbivoría es lo que prescribe con más fuerza la sobrecompensación en G. campestris.
A pesar de todo el interés que ha recibido la sobrecompensación en la literatura botánica (un resumen puede verse en este número especial de la revista Ecology), apenas estamos empezando a comprender los mecanismos biológicos que la hacen posible. Para empezar, sabemos que cuando un brote dominante o un tallo se daña o se elimina, causa una reducción en la cantidad de la hormona auxina que produce la planta. Cuando se elimina la auxina, algunas pequeñas yemas auxiliares de la base de la planta son capaces de romper la latencia y de comenzar a crecer.
La eliminación del tallo o brote dominante también puede tener un gran impacto en la cantidad de cromosomas presentes en los tejidos en crecimiento. Un estudio en Arabidopsis thaliana reveló que cuando se eliminó el meristemo apical (punta de crecimiento principal de un tallo vertical), la planta se sometió a un proceso llamado "endoreduplicación" en el que las células de los tejidos en crecimiento en realidad duplican su genoma completo sin experimentar mitosis.
Es cierto que se necesita mucho más trabajo para comprender con más detalle estos mecanismos y sus funciones. La sobrecompensación no es universal. No obstante, se espera que aparezca en ciertas plantas, especialmente aquellas con ciclos de vida cortos, y bajo ciertas condiciones ambientales, principalmente cuando la presión de los herbívoros y la disponibilidad de nutrientes son relativamente altos.
Dicho esto, todavía tenemos mucho más que aprender sobre estas estrategias. ¿Cuándo ocurre y cuándo no? ¿Cómo es de común? ¿Cuáles son los fundamentos biológicos de las plantas capaces de realiza sobrecompensación? ¿Son algunos linajes más propensos a la sobrecompensación que otros? Únicamente el avance de las investigaciones podrá resolvernos esas dudas.
De momento,  yo estoy encantado con la capacidad sobrecompensadora de mi costilla de Adán. © Manuel Peinado Lorca. @mpeinadolorca.
 
Monstera deliciosa, llamada costilla de Adán por la forma de sus hojas (A). Las flores (B), poco vistosas y diminutas, van agrupadas en inflorescencias cilíndricas rodeadas de una hoja blanca (espata). El fruto (C, D), que técnicamente es una infrutescencia porque proviene de la unión de muchas flores minúsculas, tiene unos 30 cm de largo por 3-5 cm de diámetro, tiene forma de mazorca de maíz con toda la superficie cubierta de escamas hexagonales, cada una de las cuales corresponde a una flor. Cuando está verde (C), contiene tanto ácido oxálico que es tóxico, causando inmediato dolor, ampollas, irritación, picazón y pérdida de la voz. Tras un año de maduración es seguro ingerirlo.  El punto de consumo se alcanza dejando madurar el fruto y cortándolo cuando las primeras escamas comienzan a resaltar y a exudar un olor acre (D).  Composición.

Bibliografía recomendada
Lennartsson, T. et al. 2018. Growing competitive or tolerant? Significance of apical dominance in the overcompensating herb Gentianella campestris.  Ecology, 99 (2): 259-269. doi.org/10.1002/ecy.2101.
Paige, K. N. y Whitman T. G. 1987.  Overcompensation in Response to Mammalian Herbivory: The Advantage of Being Eaten. The American Naturalist, 129 (3): 407-416.
Paige, K. N. 2018. Overcompensation, environmental stress, and the role of endoreduplication. American Journal of Botany 105(7): 1105–1108.doi:10.1002/ajb2.1135.

jueves, 30 de agosto de 2018

El trampantojo de la evolución


Aloe microstigma

En la urbanización donde paso mis vacaciones, los propietarios quieren reformar el jardín. En las rocallas quieren poner algunas suculentas. Unos hablan de aloes, otros de agaves, y no se ponen de acuerdo. En realidad, confunden unas y otras, lo que no es de extrañar porque, a veces, la evolución juega malas pasadas…. al menos a primera vista, como ocurre con los trampantojos. Y es que el desarrollo de estructuras similares en organismos no emparentados puede ser el resultado de la adaptación a ambientes similares y/o formas de vida semejantes.
Agave americana
Agaves y aloes (géneros Agave y Aloe, respectivamente; ¿fácil, no?) son dos claros ejemplos de evolución convergente, también llamada convergencia evolutiva, o simplemente convergencia, el proceso por el cual organismos no relacionados desarrollan rasgos similares en respuesta a condicionantes ambientales semejantes. Se presenta cuando dos estructuras similares han evolucionado independientemente a partir de estructuras ancestrales distintas y por procesos de desarrollo muy diferentes, como la evolución del vuelo en los pterosaurios, las aves y los murciélagos. Sus semejanzas indican restricciones comunes impuestas por la filogenia y la biomecánica de los organismos. Sus diferencias muestran que la evolución ha seguido una ruta exclusiva en cada grupo, dando por resultado patrones funcionales diferentes.
Después de haber trabajado algún tiempo en Australia y en Suramérica, me resulta muy interesante la comparación de las faunas marsupiales australiana y sudamericana con sus análogos placentados. Las semejanzas morfológicas y de forma de vida constituyen un ejemplo perfecto de evolución adaptativa convergente entre dos linajes, marsupiales y placentados, que evolucionaron separadamente tras la escisión del supercontinente Pangea a finales del Cretácico, y que sin embargo muestran dichas semejanzas adaptativas. El falangero planeador, Petaurus (marsupiales), y las ardillas planeadoras, Pteromyini (placentados), son un ejemplo de esta evolución convergente.
Agave americana
El ejemplo más conocido, por espectacular, es la convergencia entre los ojos de los cefalópodos (el de los pulpos, por ejemplo) y el de los vertebrados (el del hombre, por ejemplo). Ambos poseen estructuras muy semejantes (el cristalino, la retina, el iris) pero se diferencian en la disposición del nervio óptico respecto de la retina. En el ojo de un cefalópodo los axones [1] se proyectan directamente desde la base de las células de la retina al ganglio óptico, mientras que en los vertebrados los axones parten de la superficie anterior de la retina y convergen en el nervio óptico.
Otro ejemplo menos conocido, pero no menos sorprendente, ha ocurrido con la convergencia entre Aloe y Agave. Estos dos linajes distintos están separados tanto en el espacio como en el tiempo y, sin embargo, a menudo se ven tan similares que puede ser difícil para una persona media diferenciarlos. Pues adelante, consideremos las similitudes y diferencias entre estos dos linajes.
Para empezar, Aloe y Agave provienen de dos lugares completamente diferentes. Cada uno tiene su propio origen geográfico único. Agave es un género del Nuevo Mundo con especies que varían en su distribución desde el sur de Sudamérica hasta las partes áridas de América del Norte. El análisis genético sitúa al género Agave en la familia Asparagaceae, donde también se incluyen los  espárragos. ¿Curioso, no?
Aloe hereroensis
Aloe, por otro lado, es un genero del Viejo Mundo, desde África y Madagascar hasta la Península Arábiga, así como muchas islas diseminadas por todo el Océano Índico. Taxonómicamente hablando, Aloe ha sufrido varias revisiones a través del tiempo, pero la genética reciente sugiere que pertenece a la familia Asphodelaceae, donde se sitúan nuestros pirófilos gamones.
Los expertos piensan que los linajes que dieron origen a estos dos géneros distintos se derivaron de un ancestro común hace unos 93 millones de años. A pesar de todo ese tiempo y del espacio geográfico que los separa, los rigores de sus hábitats áridos han logrado dar forma a estas plantas de manera sorprendentemente similar. Morfológicamente hablando, hay una gran similitud superficial entre Aloe y Agave.
Ambos grupos exhiben hojas suculentas que almacenan agua dispuestas en rosetas. Estas hojas a menudo están provistas de espinas u otras protuberancias destinadas a disuadir a los herbívoros. Ambos grupos también utilizan la fotosíntesis por la vía del metabolismo ácido o CAM para cubrir sus necesidades energéticas, un curioso mecanismo (y también otro caso de convergencia evolutiva) del que me ocupé en esta entrada. Cuando llega el momento de florecer, ambos grupos producen flores tubulares de colores brillantes dispuestas en la punta de tallos largos.
Interior fibroso de una hoja de agave.
Vale la pena señalar que los entornos hostiles que han dado forma a estos dos linajes de plantas también parecen haber inducido un plan común de reproducción vegetativa. Tanto Aloe como Agave producen pequeños retoños que obtienen alimento de la planta madre hasta que son lo suficientemente grandes como para valerse por sí mismos. Todos los retoños son clones, pero si la planta progenitora tiene lo necesario para sobrevivir en ese lugar, existe una buena posibilidad de que su descendencia clonada también lo haga. De esta forma, aunque falle la reproducción sexual, esta progenie clonada tendrá su oportunidad de perpetuar la población.
Hoja rellena de mucílago de un aloe
A pesar de toda esta convergencia, estos dos linajes muestran caminos de desarrollo muy diferentes y por lo tanto hay muchas diferencias que los separan. Para empezar, corte las hojas de cada tipo y encontrará rápidamente una gran diferencia anatómica. Como muchos ya saben por su experiencia con Aloe vera, las hojas de los aloes están rellenas en buena medida con una pulpa pegajosa y poco más. Las hojas de aloe funcionan como órganos de almacenamiento de agua. Los agaves también almacenan abundante líquido en sus hojas, pero también producen numerosos filamentos largos de fibra que proporcionan una integridad estructural mucho mayor.
Aloe y Agave también han desarrollado sus propias estrategias reproductivas. En condiciones adecuadas, los aloes producen flores año tras año. Los tallos emergen entre las hojas y son en gran parte polinizados por aves e insectos en sus hábitats nativos. Los agaves, por su parte, son monocárpicos, lo que significa que invierten toda su energía en una sola floración. El tallo florido de un agave emerge del centro de la roseta y es polinizado por miríadas de insectos, pájaros e incluso por murciélagos. Después de completar la floración, la planta principal muere.
La evolución convergente nunca dejará de sorprendernos. A pesar de millones de años y miles de kilómetros que separan aestos dos linajes, Aloe y Agave han sido modelados de manera similar por condiciones ambientales similares. © Manuel Peinado Lorca. @mpeinadolorca.

[1] El axón es una prolongación larga y delgada de las neuronas que se origina en una región especializada llamada eminencia axónica o cono axónico, a partir del soma, o a veces de una dendrita. El axón tiene la forma de un cono que se adelgaza hacia la periferia. En su superficie se observan constricciones circulares periódicas llamadas nódulos de Ranvier.

Bibliografía recomendada
Janssen, T. y Bresser, K. 2004. The age of major monocot groups inferred from 800+ rbcL sequences. Botanical Journal of the Linnean Society, 146: 385-398. https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.2004.00345.x.
Todas las fotografías y la imagen son de Wikipedia Commons.