viernes, 1 de septiembre de 2017

Lagartijas y aros atrapamoscas: una curiosa simbiosis

Lagartija balear Podarcis lilfordi. Foto.
Los ecosistemas insulares del Mediterráneo se caracterizan por una baja disponibilidad trófica y, en consecuencia, por un número reducido de vertebrados terrestres. Además, las islas mediterráneas tienen un pequeño número de depredadores autóctonos, al menos antes de la llegada humana durante el Holoceno.
En varios islotes costeros de Baleares, la lagartija endémica balear Podarcis lilfordi es el único vertebrado terrestre que vive sin interferencias significativas de depredadores y / o competidores. Esa situación promueve el aumento de un conjunto variado de rasgos demográficos y biológicos limitados en algunos casos a una o más poblaciones. P. lilfordi se parece mucho a otras lagartijas. Pasan los días tomando el sol para calentarse y cazando insectos. También tiene tendencia a alimentarse de néctar y polen, lo que les convierte en importantes polinizadores de un puñado de especies vegetales de las islas como el perejil de mar  Crithmum maritimum y la lechetrezna Euphorbia dendroides. También sea demostrado su papel como dispersor de semillas. Pero hay una interacción mucho más compleja entre el aro atrapamoscas (Helicodiceros muscivorus = Dracunculus muscivorus) y la lagartija P. lilfordi, una relación descrita en la Isla Aire (Menorca) por Pérez Mellado et. al. (2009).
Aro atrapamoscas Helicodiceros muscivorus. Foto.
Si se organizara un campeonato mundial de plantas estafadoras, el drago atrapamoscas subiría al podio. Es también una campeona de la supervivencia. Durante millones de años sufrió mutaciones adaptativas que han transformando su aspecto hasta lograr la perfección actual. Es una reliquia del Mioceno que en la actualidad puebla las costas rocosas de las islas e islotes que hace unos 6 millones de años conformaban la región Tirrénica: las Islas Baleares, Córcega y Cerdeña, siempre cerca de las colonias de gaviotas.
Sus típicas hojas carnosas están provistas de un pecíolo alado y de una lámina con un largo lóbulo anterior y dos lóbulos posteriores. La planta surge de un gran tubérculo globoso (14 x 7), profundamente enterrado entre las grietas de las rocas calcáreas litorales. El tubérculo permite que la planta se reproduzca vegetativamente generando pequeños tubérculos alrededor del principal.
Sección longitudinal de la inflorescencia de H. muscivorus. 1: flores femeninas; 2:empalizada inferior; 3: flores masculinas; 4: empalizada superior; 5: apéndice estéril del espádice; 6: espata. Esquema propio a partir de dos fotos.
La inflorescencia (espádice) es la propia de otros miembros de la familia Araceae y está formada por una densa espiga de numerosas flores pequeñas empacadas dentro de un eje carnoso (un espádice), que puede ser estéril en el ápice, y que usualmente tiene por debajo una gran bráctea como una hoja o un pétalo (una espata). En el caso del aro atrapamoscas, la inflorescencia, que dura un solo día, se asienta sobre un largo pedúnculo (12-16 cm) parcialmente enterrado. La espata por su cara externa es de color verde con manchas que recuerdan la piel de una serpiente, mientras que por su cara interna muestra un llamativo color púrpura pálido de apariencia cárnea que luce abundantes pelos purpúreos. La parte inferior de la espata está enrollada en forma de tubo y alberga las flores masculinas y femeninas situadas en la parte inferior del largo espádice, que puede alcanzar en caso extremos los 40 cm y que como media tiene unos 25.
Detalle de la embocadura de la espata. Foto.
Antes de seguir, déjenme decir que los ingleses llaman a esta planta “dead horse” por razones olfativas que ahora explicaré. En conjunto, la inflorescencia se asemeja la zona perianal de un mamífero muerto y produce un olor fétido durante las pocas horas después de la salida del sol. La inflorescencia engaña a las moscas por la vista y el olfato. La superficie peluda color carne de la espata imita a un animal muerto en descomposición y el extremo de la espádice se parece a la cola peluda de una rata con sus tricomas purpúreos muy oscuros dispuestos en una especie de escobillón para limpiar probetas. La flor emite un intenso hedor a carne putrefacta que atrae a las escasas moscas carroñeras que sobreviven en las costas rocosas alimentándose de los cadáveres de las gaviotas, las ratas y las cabras asilvestradas.
Pero a esta consumada estafadora no le basta el doble trile del olor y la textura. También genera su propio calor. El apéndice que sobresale de la espádice exhibe un fuerte episodio de termogénesis asociado a la producción del olor, alcanzando un máximo de 30 °C cuando la temperatura ambiente es e unos 15. Las flores masculinas son altamente termogénicas y mantienen temperaturas estables de cerca de 24 °C. La termogénesis del apéndice no depende de temperatura ambiente, sino de las flores masculinas que aumentan la temperatura con la disminución de temperatura ambiente. Se sabe como estas plantas regulan física y fisiológicamente el fenómeno de la termogénesis, pero no como funciona la base molecular para el control de la temperatura, aunque cada vez hay más evidencias de que la misma está ligada a unas proteínas desacopladas que no completan el proceso de síntesis de ATP mitocondrial cuyo resultado es el la creación de una energía que se disipa en forma de calor. [1]
Mosca carroñera sobre el espádice. Foto.
Cuando una mosca percibe el hedor a carroña, se acerca y se posa sobre la espata o el espádice. Intenta sorber los jugos de la falsa carroña, pero no encuentra nada. Entonces nota que del fondo del tubo de la espata sube calor y un hedor todavía más intenso y cree que allí si encontrará algo para comer. La espata está cubierta de pelos dirigidos hacia abajo que le facilitan el descenso hacia el fondo del tubo donde están las flores femeninas receptivas. Una vez dentro se da cuenta del engaño y quiere salir, pero los pelos descendentes y otros pelos aún mayores dispuestos radialmente llamados pistilodios que forman una empalizada entre las flores masculinas y femeninas, se lo impiden.
Otras moscas han caído también en la trampa y algunas de ellas ya han sido engañadas previamente por otra flor y llevan polen adherido a su cuerpo. En su desesperación por salir pasan una y otra vez sobre las flores femeninas y las polinizan. Cuando H. muscivorus detecta que sus flores femeninas ya han sido fecundadas, madura rápidamente las flores masculinas que se cubren de polen. Al mismo tiempo deshidrata los pelos descendentes y los pelos radiales que dejan de hacer de barrera y permite que salgan las moscas, pero al hacerlo pasan por encima de las flores masculinas y se llevan con ellas el polen que es muy pegajoso. Una vez fuera y desesperadas por el hambre son atraídas con engaño por las inflorescencias de otros ejemplares y vuelve a empezar el proceso de la polinización.
Inflorescencia fructificada. Foto
Y ahora volvamos a las lagartijas. Como era de esperar, la termogénesis llama la atención de los reptiles. Atraídos por la fuente de calor, las lagartijas que toman el sol en la espata se dan cuenta rápidamente de que la planta es también un cazadero de primera. Las moscas atraídas y atrapadas por las flores son piezas fáciles. Esto puede parecer contraproducente para nuestro aro,  porque ¿para qué le sirve un animal que se come a sus polinizadores?
Y es que el mutualismo no termina atrapando moscas. En algún momento, algunas lagartijas se dieron cuenta de que las semillas son también una comida muy nutritiva. Este comportamiento se extendió por toda población hasta el punto de que P. lilfordi es actualmente un consumidor de las bayas carnosas del aro y un dispersor de sus semillas. Las semillas que han pasado a través del tracto intestinal de una lagartija tienen el doble de probabilidades de germinar. Esta función ha quedado demostrada al intentar germinar semillas en macetas: las que han pasado previamente por el tubo digestivo de una lagartija tienen un índice de germinación cercano al 100%, mientras que si se siembran los frutos directamente sin retirarles la pulpa no germinan o lo hacen en un bajísimo porcentaje.
A pesar de que las lagartijas se comen a sus polinizadores, los aros de la isla Aire se han beneficiado de las interacciones con sus camaradas de sangre fría. Lamentablemente, esta nueva relación puede no durar mucho tiempo. La introducción de gatos y ratas en las islas ha reducido drásticamente la población de las lagartijas hasta el punto de que la UICN los ha considerado como una especie en peligro de extinción. Queda por ver si los aros atrapamoscas siguen el mismo camino. © Manuel Peinado Lorca. @mpeinadolorca.
Mira este vídeo.

 [1] Ito, K., Yukie, A. Johnston, S. D., Seymour, R.S., Ubiquitous expression of a gene encoding for uncoupling protein isolated from the thermogenic inflorescence of the dead horse arum Helicodiceros muscivorus. J. Exp. Bot. (2003) 54(384): 1113-1114.doi: 10.1093/jxb/erg 115. http://jxb.oxfordjournals.org/content/54/384/1114.short