EL MEJOR ELIXIR DE LA JUVENTUD CRECE EN ALGUNOS ARBUSTOS

 

A partir de cierta edad, uno empieza a mirar el paso del tiempo con sentimientos encontrados. Por un lado, la experiencia tiene sus recompensas: uno aprende a distinguir los problemas importantes de las pequeñas molestias cotidianas y descubre que muchas preocupaciones juveniles eran una soberana pérdida de tiempo. Pero, por otro, el cuerpo comienza a enviar recordatorios poco amables de que el reloj sigue avanzando.

Las rodillas protestan al subir escaleras, la memoria necesita unos segundos más para rescatar un nombre conocido y el espejo empieza a mostrar unas arrugas que, por mucho que nos empeñemos, no son simples efectos de la iluminación del cuarto de baño. No es extraño, por tanto, que cualquier noticia sobre un posible tratamiento capaz de retrasar el envejecimiento despierte inmediatamente nuestra atención.

El problema es que el envejecimiento no se parece a una avería doméstica que pueda solucionarse sustituyendo una pieza defectuosa. Es más bien una orquesta en la que decenas de instrumentos empiezan a desafinar al mismo tiempo. El ADN acumula daños, las proteínas se deterioran, las mitocondrias producen energía con menor eficacia, el sistema inmunitario pierde precisión, las células madre regeneran peor los tejidos y hasta la comunidad de billones de microorganismos que habita nuestro intestino cambia con los años. Pretender corregir un proceso tan complejo mediante una sola molécula es una idea tan seductora como improbable. Sin embargo, precisamente esa esperanza ha alimentado durante las dos últimas décadas una floreciente industria de productos antienvejecimiento tan eficaces como los antiguos crecepelos.

Uno de los protagonistas de esta historia es una molécula con un nombre poco atractivo: NAD+, abreviatura de nicotinamida adenina dinucleótido. Aunque resulte casi impronunciable, se encuentra en todas las células vivas y desempeña un papel esencial en la producción de energía. Además, es una coenzima, nombre que se debe a que participa en el funcionamiento de muchas enzimas, entre otras de las sirtuinas, un grupo de enzimas implicadas en la reparación del ADN, el control de la inflamación y la respuesta frente al estrés oxidativo. Cuando, a comienzos de este siglo, los investigadores comprobaron que los niveles de NAD+ disminuyen con la edad en ratones y también en seres humanos, la conclusión parecía evidente: quizá bastaría con recuperar esos niveles para devolver a las células parte de su juventud perdida.

Los primeros experimentos alimentaron el entusiasmo. Como el NAD+ no puede administrarse directamente porque apenas entra en las células y se degrada durante la digestión, los investigadores recurrieron a sustancias precursoras, como la nicotinamida ribósido o el mononucleótido de nicotinamida, que las propias células utilizan para fabricar NAD+. En ratones ancianos los resultados fueron llamativos. Mejoró la función mitocondrial, aumentó la sensibilidad a la insulina, los vasos sanguíneos recuperaron parte de su elasticidad y los animales parecían físicamente más activos. Era exactamente el tipo de noticia que el mercado llevaba años esperando.

No tardaron en aparecer suplementos dietéticos prometiendo activar los genes de la longevidad o devolver la energía perdida con la edad. Dado que no somos ratones, cuando comenzaron los ensayos clínicos bien diseñados en personas, la realidad resultó bastante menos espectacular. Es cierto que esos suplementos consiguen aumentar los niveles de NAD+ en sangre, pero hasta ahora apenas han demostrado beneficios clínicos consistentes. No mejoran de forma reproducible la fuerza muscular, ni reducen claramente la presión arterial, ni rejuvenecen el organismo de la forma que sugerían los estudios en animales. Incluso persiste cierta cautela teórica acerca de si un aumento mantenido del metabolismo celular podría favorecer, al menos en determinadas circunstancias, el crecimiento de células tumorales ya existentes. En ciencia, como tantas veces ocurre, el paso del ratón al ser humano ha resultado mucho más largo de lo que parecía.

Algo parecido ha sucedido con otra de las grandes modas nutricionales de los últimos años: los suplementos de polifenoles. Estas moléculas vegetales poseen una notable capacidad antioxidante cuando se estudian en el laboratorio, de modo que pronto empezaron a comercializarse extractos concentrados de cacao, té verde, cúrcuma, semillas de uva o aceituna con la promesa de prevenir enfermedades cardiovasculares, proteger la memoria, aliviar la inflamación e incluso retrasar el envejecimiento. El razonamiento parecía lógico: si los radicales libres contribuyen al deterioro celular y los polifenoles los neutralizan, bastaría con ingerir grandes cantidades de estos compuestos para conservarnos jóvenes durante más tiempo.

"Bayas" ricas en polifenoles. 1, aronia: Aronia melanocarpa. 2, saúco negro: Sambucus nigra. 3, grosella negra: Ribes nigrum. 4, zarzamora común: Rubus ulmifolius. 5, arándano rojo americano: Vaccinium macrocapon. 6, espino amarillo: Hippophae rhamnoides.

Pero nuestro organismo no funciona como un tubo de ensayo. Los polifenoles se absorben de manera muy diferente según el alimento del que procedan, interactúan con cientos de moléculas distintas y son transformados por la microbiota intestinal antes de ejercer muchos de sus efectos. Por eso los resultados obtenidos con suplementos aislados han sido, en el mejor de los casos, contradictorios, dicho sea por ser prudentes. Algunos estudios encuentran beneficios modestos; otros no detectan ninguno, y algunos extractos concentrados de té verde o cúrcuma incluso se han relacionado con casos poco frecuentes, pero reales, de toxicidad hepática.

Curiosamente, cuando los investigadores dejaron de estudiar cápsulas y comenzaron a analizar alimentos completos, apareció una historia muy distinta. Entre todos ellos, las bayas destacan con diferencia. Arándanos, moras, frambuesas, grosellas o aronia contienen una extraordinaria combinación de antocianinas, flavonoles, elagitaninos y otros polifenoles que actúan conjuntamente. Diversos ensayos clínicos muestran que el consumo habitual de estas “bayas” mejora la función de los vasos sanguíneos, reduce ligeramente la presión arterial, aumenta la elasticidad de las arterias y favorece un mejor flujo sanguíneo. Algunos trabajos también describen pequeñas, pero significativas, mejoras en la atención y en la memoria verbal a corto plazo.

Lo más interesante es que buena parte de estos beneficios no dependen únicamente de los polifenoles que absorbemos. Una fracción considerable alcanza intacta el colon, donde sirve de alimento a bacterias beneficiosas como las bifidobacterias. Estos microorganismos transforman los polifenoles en moléculas más pequeñas, entre ellas las urolitinas, que posteriormente pasan a la sangre y parecen intervenir en procesos relacionados con la inflamación, el metabolismo energético e incluso el reciclaje de las mitocondrias envejecidas. Es un magnífico ejemplo de hasta qué punto nuestra salud depende de una estrecha colaboración entre nuestras propias células y los microorganismos que viven con nosotros desde el nacimiento.

No todas las bayas son idénticas. La aronia probablemente encabeza el ranking por su extraordinaria riqueza en polifenoles, aunque su intenso sabor astringente explica por qué rara vez se consume sola. La grosella negra contiene más antocianinas que muchas variedades de arándano. Las moras destacan por sus elagitaninos y las frambuesas aportan, además, una cantidad notable de fibra. Los arándanos son, con diferencia, las bayas más estudiadas y las que cuentan con mejores evidencias sobre sus efectos cardiovasculares. También merecen un lugar el saúco —siempre cocinado, para eliminar su toxicidad—, el arándano rojo americano, el espino amarillo y las grosellas rojas. Ninguna de ellas constituye una poción mágica, pero todas aportan una combinación de compuestos bioactivos que difícilmente puede reproducirse dentro de una cápsula.

Quizá esa sea la enseñanza más valiosa de toda esta historia. La investigación moderna ha identificado muchas moléculas fascinantes relacionadas con el envejecimiento, pero también nos recuerda una y otra vez que el organismo humano funciona como un sistema extraordinariamente complejo, donde los alimentos completos suelen comportarse de manera muy distinta a la suma de sus componentes aislados. Es posible que algún día aparezcan tratamientos realmente eficaces para ralentizar algunos aspectos del envejecimiento biológico. Ojalá sea así. Mientras tanto, las pruebas más sólidas siguen apuntando hacia recomendaciones sorprendentemente sencillas: hacer ejercicio con regularidad, dormir lo suficiente, evitar el tabaco y mantener una alimentación rica en frutas, verduras y alimentos poco procesados.

Confieso que sigo observando con bastante escepticismo las promesas de muchos suplementos antienvejecimiento, ya se llamen potenciadores del NAD+ o concentrados de polifenoles. En cambio, cuando alguien me pregunta si procuro incluir bayas en mi dieta con cierta frecuencia, la respuesta sale sin necesidad de consultar ningún ensayo clínico. Sí, procuro hacerlo. Y sospecho, además, que todavía lo hago bastante menos de lo que debería.

LA HUMANINA, EL PÉPTIDO QUE SALIÓ DE LA BASURA

 

Si uno hubiera preguntado a un biólogo en la década de 1990 para qué servía el ADN mitocondrial, probablemente habría recibido una respuesta breve y contundente: producir energía. Las mitocondrias eran las centrales eléctricas de la célula, pequeñas fábricas encargadas de transformar la glucosa en el combustible químico que mantiene encendido el organismo. Su ADN, diminuto comparado con el que alberga el núcleo celular, parecía contener únicamente las instrucciones necesarias para ese trabajo.

Era una visión ordenada, elegante y, como ocurre con frecuencia en biología, incompleta.

La historia comenzó en un lugar inesperado: el cerebro de un paciente con enfermedad de Alzheimer. A finales del siglo XX, el profesor Ikuo Nishimoto, de la Universidad de Keio en Tokio, observó algo intrigante. El Alzheimer no dañaba todas las regiones cerebrales por igual. El hipocampo —esa pequeña estructura con forma de caballito de mar donde se consolidan los recuerdos— sufría una devastación considerable relacionada con la acumulación de proteínas beta-amiloides, características de la enfermedad de Alzheimer. Sin embargo, el lóbulo occipital, encargado del procesamiento visual, parecía resistir mucho mejor el ataque.

Aquello le sugirió una idea sencilla pero poderosa. Tal vez el lóbulo occipital fabricaba alguna sustancia protectora. Nishimoto examinó tejido cerebral obtenido tras una autopsia y logró aislar una molécula desconocida. Era un péptido de apenas veinticuatro aminoácidos. Cuando lo añadió a cultivos de neuronas y las expuso a proteínas beta-amiloides tóxicas, las células sobrevivieron. Nishimoto razonó que el lóbulo occipital debía producir algún tipo de factor protector que le permitiera resistir

Era un resultado extraordinario. El investigador bautizó la molécula como humanina, un nombre deliberadamente emotivo. Esperaba que algún día pudiera ayudar a preservar aquello que la enfermedad de Alzheimer destruye con tanta crueldad: la memoria, la identidad y, en cierto modo, la propia humanidad.

La sorpresa llegó después. Los péptidos se producen siguiendo instrucciones codificadas en el ADN. Lo lógico habría sido encontrar el gen correspondiente en el núcleo celular. Pero no estaba allí. Procedía de las mitocondrias. Aquello resultaba tan inesperado como descubrir que el armario empotrado de una casa alberga una orquesta sinfónica.

Durante décadas se había asumido que el ADN mitocondrial era un conjunto de instrucciones especializadas para la producción de energía. Sin embargo, parecía contener mensajes ocultos. Genes diminutos que nadie había visto porque nadie había pensado buscarlos.

Uno de los científicos fascinados por este hallazgo fue el gerontólogo Pinchas Cohen, de la Universidad del Sur de California. Cohen confirmó que la humanina no era una rareza exclusiva de algunas neuronas. Todas las células del cuerpo parecían producirla. Más aún: la liberaban al torrente sanguíneo.

Las mitocondrias dejaban de ser simples centrales energéticas para convertirse en algo parecido a glándulas endocrinas microscópicas. Era una revolución conceptual.

En experimentos con animales, la humanina mostró efectos sorprendentes. Reducía la inflamación, mejoraba la sensibilidad a la insulina, disminuía la formación de placas arteriales e incluso aumentaba la fuerza muscular. Durante un tiempo pareció posible que aquella pequeña molécula estuviera señalando un nuevo camino hacia el tratamiento de enfermedades relacionadas con el envejecimiento.

Pero la biología tiene una larga tradición de arruinar las mejores expectativas. La humanina resultó ser extraordinariamente inestable. En el organismo se degradaba en cuestión de minutos. Además, surgió una preocupación inquietante: si impedía que las células murieran, ¿podría también ayudar a sobrevivir a células cancerosas?

Cohen decidió abandonar su desarrollo farmacológico. Muchos investigadores habrían pasado página. Él decidió hacer lo contrario. Si el ADN mitocondrial escondía un péptido como la humanina, ¿qué más podría ocultar?

Durante años, los genetistas habían utilizado la expresión «ADN basura» para referirse a grandes regiones del genoma cuyo propósito parecía desconocido. El término siempre tuvo algo de arrogante. Equivalía a entrar en una biblioteca gigantesca, no entender el idioma de la mayoría de los libros y concluir que debían ser inútiles.

Cohen comenzó a revisar sistemáticamente el genoma mitocondrial en busca de secuencias similares. Y encontró otra. La llamó MOTS-c. El nombre procede de una expresión técnica tan aparatosa —«Marco de lectura abierto mitocondrial del ARN ribosomal 12S subtipo c»— que casi parece diseñada para justificar el acrónimo.

Afortunadamente, MOTS-c (pronunciado "motzi") suena bastante mejor. Este nuevo péptido era aún más pequeño que la humanina: apenas dieciséis aminoácidos. Pero poseía una característica interesante. No impedía la muerte celular. En consecuencia, desaparecía gran parte de la preocupación relacionada con el cáncer.

Lo que hacía era diferente. Cuando una célula se expone a MOTS-c, comienza a comportarse como si estuviera atravesando una época difícil como una hambruna, una maratón o cualquier otra situación en la que el estado fisiológico se activa cuando una célula percibe escasez de recursos y pasa de un modo de crecimiento a un modo de supervivencia. Los procesos costosos se ralentizan. Las prioridades cambian. La energía deja de gastarse alegremente y pasa a invertirse en mantenimiento, reparación y supervivencia.

Es una estrategia ancestral que prácticamente todos los organismos han utilizado desde que apareció la vida en la Tierra. Los resultados en animales fueron llamativos. Los ratones alimentados con dietas ricas en grasa ganaban menos peso, acumulaban menos grasa en el hígado, regulaban mejor la glucosa. Además, podían correr durante más tiempo en una cinta de ejercicio.

La molécula comenzó a recibir una descripción muy atractiva para los titulares periodísticos: «mimético del ejercicio». Era una expresión peligrosa. Cada vez que la ciencia descubre algo que imita una pequeña parte de los beneficios del ejercicio físico, alguien concluye que hemos inventado una forma de evitar el ejercicio físico. La historia nunca termina bien.

Sin embargo, los resultados despertaron enorme interés en el campo de la gerontología. Los investigadores observaron que los niveles de MOTS-c tienden a disminuir con la edad. También comprobaron que activa vías metabólicas relacionadas con la resistencia al estrés celular, especialmente una conocida como AMPK, una especie de interruptor maestro que ayuda a las células a gestionar la energía cuando escasea.

Era tentador imaginar que aquel péptido formaba parte de los mecanismos que conectan metabolismo, envejecimiento y longevidad. La tentación, naturalmente, se adelantó a las pruebas. Cohen fundó una empresa para desarrollar el compuesto. En un pequeño ensayo clínico, veinte personas con sobrepeso recibieron inyecciones diarias durante un mes.

Los resultados fueron modestos. No perdieron peso. Sí mostraron algunas mejoras en parámetros metabólicos, incluyendo niveles de glucosa y ciertas enzimas hepáticas. Era suficiente para justificar investigaciones posteriores, pero no para proclamar una revolución médica.

En esos momentos apareció un competidor inesperado. La semaglutida (Ozempic). Mientras MOTS-c requería inyecciones diarias y acumulaba resultados prometedores pero preliminares, Ozempic y sus parientes comenzaron a transformar el tratamiento de la obesidad y la diabetes con una eficacia muy superior y una administración semanal.

El interés comercial se evaporó. La empresa de Cohen acabó sucumbiendo. Internet, sin embargo, tenía otros planes. Como suele ocurrir, los estudios en ratones se transformaron en certezas en foros de biohackers. Surgieron vendedores que ofrecían MOTS-c como herramienta antienvejecimiento, potenciador deportivo y supuesto secreto de longevidad. Sin embargo, es poco probable que lo que estén comprando sea humanina, dado que esta molécula es notoriamente inestable.

La situación se volvió aún más curiosa cuando la Agencia Mundial Antidopaje decidió incluir el péptido en su lista de sustancias prohibidas por su potencial para mejorar la resistencia física. Nada impulsa tanto la popularidad de una sustancia como prohibirla.

Hoy, más de una década después de su descubrimiento, MOTS-c sigue ocupando una posición peculiar. Es una molécula fascinante desde el punto de vista científico. Ha contribuido a demostrar que las mitocondrias son mucho más que centrales energéticas. Ha revelado que el supuesto ADN basura escondía mensajes biológicos importantes. Y ha abierto nuevas preguntas sobre cómo se comunican las células, cómo envejecemos y por qué algunos organismos gestionan mejor que otros los periodos de estrés metabólico.

Lo que aún no ha demostrado es ser la llave de la longevidad humana. Quizá algún día se convierta en un medicamento útil. Quizá acabe siendo una curiosidad biológica más, una pieza interesante de un rompecabezas mucho mayor. La historia de la medicina está llena de moléculas que parecían destinadas a cambiar el mundo y terminaron ocupando apenas una nota a pie de página.

Pero incluso si MOTS-c nunca llega a convertirse en fármaco, ya ha logrado algo notable. Ha recordado a los científicos una lección que la naturaleza repite una y otra vez: cuando creemos que hemos identificado toda la maquinaria importante de la vida, suele aparecer una pequeña molécula escondida en lo que llamábamos basura para demostrarnos que todavía no entendemos del todo cómo funciona el universo que llevamos dentro.

De momento, las inyecciones de 'MOTS-c' pueden hacerte vivir más tiempo… si eres un ratón.

LOS HUEVOS DEL CUCO: BREVE HISTORIA DE UN ENGAÑO EVOLUTIVO

De Aristóteles a la genómica moderna, cómo un simple huevo reveló uno de los trucos más sofisticados de la evolución.

Si uno quiere entender cómo funciona la naturaleza, conviene empezar por asumir que no siempre hace las cosas como uno espera. Por ejemplo: estamos acostumbrados a pensar que el sexo se decide mediante una especie de sorteo cromosómico en el que el padre tiene la última palabra. X o Y, niño o niña. Pero en buena parte del reino animal —aves, mariposas, algunos reptiles— el reparto de papeles es justo el contrario. Allí manda la madre. Literalmente.

Este es el llamado sistema ZW de determinación del sexo, un mecanismo en el que las hembras poseen dos cromosomas distintos (Z y W) y los machos dos iguales (ZZ). Durante la formación de los óvulos, la hembra produce gametos que contienen o bien un cromosoma Z o bien un cromosoma W, y esa diferencia decide el sexo de la descendencia. El padre, en este sistema, aporta siempre lo mismo. No vota. No desempata. Simplemente acompaña.

Este detalle, que podría parecer una nota al pie de un manual de biología, resulta clave para entender uno de los engaños más sofisticados de la evolución: el del cuco y sus huevos impostores. Y lo curioso es que llevamos observándolo desde hace más de dos mil años, aunque durante la mayor parte de ese tiempo no tuviéramos ni idea de lo que estaba pasando.

La historia comienza hacia el 350 a. C., cuando Aristóteles, en su Historia de los animales, dejó constancia de que el cuco depositaba sus huevos en nidos ajenos y de que, en ocasiones, empujaba fuera los huevos legítimos del anfitrión. El diagnóstico era correcto; la explicación, no tanto. Aristóteles pensaba que el cuco era un ave cobarde y débil, incapaz de defender a sus propias crías, y que por eso recurría a otras aves como niñeras involuntarias. No era mala imaginación, pero no era ciencia.

Durante siglos, el asunto quedó ahí, flotando entre la anécdota y la fábula naturalista. No fue hasta el siglo XVII cuando los primeros intentos de clasificación sistemática de las aves empezaron a tomarse el problema en serio. Naturalistas como John Ray sentaron las bases para observar la reproducción con algo más de método y menos conjeturas morales. Poco después, el médico y coleccionista irlandés Hans Sloane registró diversos comportamientos extraños de cría en la naturaleza, entre ellos la sorprendente adopción de huevos de cuco por otras especies.

Pero el verdadero punto de inflexión llegó en el siglo XVIII con Gilbert White, un observador paciente y minucioso que documentó con detalle el parasitismo de cría del cuco y, lo que es más importante, la extraordinaria similitud entre los huevos del cuco y los del ave hospedadora. White no conocía la genética —nadie la conocía—, pero había entendido algo fundamental: aquello no podía ser casualidad.

Cuando en el siglo XIX la teoría de la evolución por selección natural de Charles Darwin empezó a transformar la biología, el cuco se convirtió en un ejemplo de manual. Los ornitólogos darwinistas comprendieron rápidamente que había una carrera armamentística evolutiva entre el parásito y sus víctimas: aves que aprendían a reconocer huevos extraños frente a cucos cada vez más hábiles en la imitación. Sin genética, pero con mucha intuición, Alfred Newton fue uno de los primeros en reconocer que la imitación de huevos era un fenómeno adaptativo altamente especializado.

Lo que nadie sabía entonces —ni podía saber— era cómo se transmitía esa especialización de generación en generación sin fragmentar la especie en varias distintas. La respuesta ha llegado muy recientemente, cuando la genómica ha permitido mirar dentro del cuco con la precisión de un relojero suizo.

Los estudios actuales muestran que el color básico del huevo del cuco se hereda casi exclusivamente por vía materna. Los genes responsables están ligados al cromosoma W, presente solo en las hembras, y a la herencia mitocondrial, que también pasa únicamente de madre a hija. El resultado es una línea femenina sorprendentemente estable: una hembra que pone huevos azulados tendrá hijas, nietas y bisnietas que pondrán huevos del mismo color, perfectamente adaptados a engañar a la misma especie hospedadora.

Las manchas —el punteado, la distribución irregular, los pequeños detalles— cuentan otra historia. Esos rasgos dependen de genes heredados de ambos padres y aportan un margen de variación, como si la naturaleza permitiera cierto grado de improvisación estética sobre un fondo estrictamente controlado.

Diferentes huevos de cuco en distintos nidos de tres especies europeas Las flechas negras señalan los huevos del cuco común (Cuculus canorus). Modificado a partir de doi: 10.1016/j.cub.2022.07.052

Y aquí viene lo realmente elegante del asunto: a pesar de esta especialización extrema, el cuco no se ha dividido en especies distintas. Desde el punto de vista del resto del genoma, el intercambio genético continúa con normalidad. Los machos se cruzan con hembras de distintos linajes de huevo y todo se mezcla… excepto el rasgo crucial. Es una solución evolutiva brillante: colocar la característica más importante —la que decide el éxito o el fracaso reproductivo— bajo control casi exclusivo de la madre, aprovechando las reglas particulares del sistema ZW.

De este modo, el cuco ha resuelto un problema que obsesiona a los biólogos evolutivos desde Darwin: cómo adaptarse de forma muy precisa sin romper la cohesión de la especie. La respuesta, como tantas otras veces, no está en hacer más, sino en hacer menos y hacerlo mejor.

Así, más de dos mil años después de que Aristóteles sospechara que algo raro ocurría en los nidos ajenos, sabemos que el cuco no es ni cobarde ni débil. Es, simplemente, un maestro del engaño genético. Y en ese engaño, como en tantas decisiones fundamentales de la vida, la madre tiene la última palabra.

Los ibis momificados de Saqqara

Ibis sagrado, Threskiornis aethiopicus. Fuente. 

Los antiguos egipcios capturaron y domesticaron temporalmente millones de aves silvestres para momificar a los animales después de utilizarlos en sacrificios rituales.

Si uno conduce unos treinta kilómetros al sur de El Cairo dejándose guiar por la gran pirámide escalonada de Djoser, llegará a la enigmática Saqqara, la necrópolis principal de la ciudad de Menfis. Este complejo de pirámides, tumbas y catacumbas guarda los secretos ceremoniales funerarios de un período que se extiende desde la Vigésimo Sexta Dinastía (664–525 a. C.) hasta los tiempos grecorromanos (d. C. 250).

Recibir sepultura en Saqqara no era solo privilegio para faraones o altos funcionarios; allí también se enterraban animales… y muchos. Probablemente para servir como exvotos, se disecaron halcones, gatos, babuinos, toros y otros animales, aunque ninguno de ellos en cantidades tan grandes como los ibis. Un cálculo aproximado cifra en cuatro millones el número de ibis momificados de Saqqara y probablemente todos son ibis sagrados africanos (Threskiornis aethiopicus), una especie actualmente extinguida en Egipto. Durante los 400 años de ceremonias celebradas en el período grecorromano, estas aves fueron enterradas a un ritmo de 10 000 por año. Se cree que hay enterrados otros cuatro millones en la necrópolis Tuna-el-Yebel de Hermópolis. Unas cifras tan enormes invitaron a pensar que alguna vez Egipto debió producir ibis a una escala industrial increíble.

Los ibis sagrados tuvieron la mala suerte de ser asociados con Thoth, el dios de la sabiduría y la escritura con cabeza de ibis. Si tenemos en cuenta el número de aves momificadas en Saqqara, a Thoth no le faltaban seguidores; esas desdichadas criaturas, que se ofrecían a su imagen y semejanza, dan testimonio de su popularidad. Sin embargo, a razón de 10 000 ofrendas anuales, la presión sobre la población de ibis sagrados del área de Saqqara habría sido masiva y en unos pocos años la captura de ejemplares silvestres es muy posible que hubiera acabado con ellos.

A) Una escena del Libro de los muertos (Egyptian Museum) que muestra al dios Thoth con cabeza de ibis anotando el resultado del juicio final. B y D) Ejemplos de los millones de momias votivas presentadas como ofrendas por los peregrinos al Dios Thoth. C) Vasijas de cerámica que contienen momias "votivas" apiladas en la catacumba de North Ibis en Saqqara. Fuente.

Aunque los ibis vivos bien pudieran haberse importado de todo Egipto e incluso desde más lejos, la avicultura local parece una alternativa mejor para asegurar un suministro continuo de aves rituales. Pero ¿podrían haberse criado ibis como si fueran aves de corral? ¿Y cómo? No faltan pruebas de que algunos animales fueron criados en santuarios por los antiguos egipcios. Incluso los sacerdotes criaron cocodrilos en o cerca de algunos lugares sagrados. Pero la reproducción y la cría de miles de ibis sagrados al año para una ceremonia fúnebre es una enorme tarea. Dado que los ibis sagrados producen entre dos y cinco huevos al año, aunque supongamos que prosperaran cuatro de ellos como media, eso exige criar en cautiverio 2 500 parejas y atender a un total de 15 000 aves.

Los ibis sagrados son bastante fáciles de criar en cautiverio y, si se les quitan los huevos para que sean incubados -por ejemplo, por gallinas- o se les arrebatan los polluelos, repiten la puesta hasta tres veces al año. Con esa capacidad reproductiva, las crías producidas por mil parejas podrían 10 000 polluelos por año. Aunque así fuera, la empresa requeriría disponer de corrales para miles de ibis, además de las gallinas que servirían de incubadoras adoptivas.

Dada la capacidad constructora de los antiguos egipcios, es posible que esa gigantesca instalación avícola estuviera en los alrededores de Saqqara, pero el problema es que hasta ahora no se ha descubierto ninguna evidencia física de unas instalaciones que pudieran haber albergado una granja de ese tamaño. Cabe también la posibilidad de que la gente mantuviera pequeñas instalaciones de cría de ibis, como tienen hoy las familias rurales que crían gallinas. Si ese fuera el caso, mil familias avicultoras que criaran diez polluelos al año podrían satisfacer la demanda anual de Saqqara.

Algunas fuentes literarias antiguas apuntan, sin embargo, hacia la existencia de grandes explotaciones de ibis a escala industrial que están aún por descubrir. Por ejemplo, el Archivo de Hor -que recoge los escritos de un sacerdote que trabajó en las galerías de Saqqara donde se encerraba a los ibis- recoge la cantidad de comida que se requería para alimentar a 60 000 ejemplares y habla de un portero cuya tarea era guardar a las aves y sus polluelos.

En un artículo publicado hace casi siete años, que su autor y yo incluimos en nuestro libro Life Lines (por cortesía de la Ecological Society of America puede descargarse traducido en este enlace), el biólogo y divulgador científico Adrian Burton se preguntaba si los millones de ibis sacrificados en los rituales religiosos y funerarios de la necrópolis egipcia de Saqqara eran animales domesticados en algunos enormes corrales situados a orillas del Nilo o animales salvajes capturados para el sacrificio.

Como en tantas otras cosas, en el caso de los ibis no domina ni el blanco ni el negro, sino el gris. El pasado 13 de septiembre la revista Plos One publicó los resultados de las investigaciones de un equipo dirigido por David Lambert, profesor de Biología Evolutiva en la Universidad de Griffith (Australia). Lo que arrojan esos resultados es que los ibis eran ejemplares silvestres capturados y alimentados durante algún tiempo antes de sacrificarlos.

El estudio genético de Lambert y sus colaboradores se basó en el análisis del ADN mitocondrial (ADNm). El ADNm se transmite directamente de las madres a su descendencia sin que se produzcan las recombinaciones que caracterizan a la mezcla entre el ADN nuclear procedente de los espermatozoides y el procedente de los óvulos. En ausencia de recombinación, los únicos cambios en el ADNm que se presenten en un determinado linaje se deben exclusivamente a mutaciones acumuladas a lo largo de multitud de generaciones. Sabemos que aproximadamente cada 10 000 años se produce una mutación en una de las bases del ADNm. Es decir, la diferencia entre una hembra que hubiera nacido hace 50 000 años y un descendiente directo por vía materna que viviera en la actualidad sería de cinco bases. Una nimiedad.

Izquierda: situación de las necrópolis muestreadas por Lambert y colaboradores para obtener momias de ibis. Derecha: los círculos indican la procedencia de las muestras de ibis vivos. La zona sombreada en marrón indica el área actual de distribución del ibis sagrado. Fuente.

Lambert y colaboradores extrajeron muestras de ADNm de cuarenta ibis momificados hace unos 2 500 años en seis catacumbas egipcias diferentes. A partir de catorce de esas aves, los investigadores lograron obtener genomas completos de sus mitocondrias. Luego, compararon ese material genético antiguo con el de veintiséis ibis sagrados africanos capturados para comprobar qué conjunto parecía genéticamente más diverso, lo que podría revelar pistas sobre el origen de las aves momificadas.

Si los egipcios hubieran criado los ibis en granjas, la endogamia habría provocado que su ADNm se asemejara cada vez más a lo largo del tiempo. Pero el análisis reveló que las aves antiguas y las modernas mostraban una diversidad genética muy parecida. Si eso es así, no hubo la característica endogamia con escasa variabilidad genética típica de las aves de granjas actuales, lo que significa que los ibis no fueron criados en cautividad el tiempo suficiente como para que pudieran reproducirse.

Dada la enorme cantidad de los ibis sacrificados, es seguro que el negocio asociado a los rituales funerarios no podía depender de la estacionalidad del suministro, sino que los proveedores acorralaban a los ejemplares silvestres durante el tiempo transcurrido entre la llegada de las aves capturadas y el momento en que eran sacrificadas.

¿Unos corrales perdidos del Nilo? Quizás. Cualquiera que sea la respuesta, es difícil dejar de lado la ironía de que, en el Egipto moderno, ni un solo ibis sagrado pasea por las orillas del gran río. Claro que tampoco hay ni hubo guacamayos escarlatas dos mil kilómetros a la redonda del árido Chaco Canyon, Nuevo México, donde los antiguos navajos los criaron con fines rituales durante el mismo período en el que los egipcios momificaban ibis sagrados. © Manuel Peinado Lorca. @mpeinadolorca.

Flores con calefacción

Sección longitudinal de la inflorescencia de H. muscivorus. 1: flores femeninas; 2:empalizada inferior; 3: flores masculinas; 4: empalizada superior; 5: apéndice estéril del espádice; 6: espata. Esquema propio a partir de dos fotos.

Hace algún tiempo escribí un artículo en este mismo blog en el que me ocupé de la estrategia desarrollada por una planta, Helicodiceros muscivorus, cuyas inflorescencias eran capaces de calentarse para atraer a moscas y lagartijas. Esta planta pertenece a una familia, las Aráceas, varios de cuyos representantes han desarrollado una estrategia termorreguladora consistente en aumentar la temperatura interna de sus flores con objeto de atraer a sus polinizadores.

No son las únicas plantas que han desarrollado la capacidad de producir calor, pero los campeones indiscutibles de la termogénesis botánica son las aráceas. Para algunas no está totalmente definido por qué lo hacen, pero los medios por los cuales se produce el calor son absolutamente fascinantes.

El órgano productor de calor de una arácea se llama espádice. Técnicamente hablando, un espádice es una espiga de flores diminutas dispuestas estrechamente alrededor de un eje carnoso. Todas las aráceas tienen una espádice que se presentan en una amplia variedad de formas, colores y texturas. Para producir calor, el espádice está conectado a una gran reserva de energía subterránea, principalmente en forma de carbohidratos o azúcares. El proceso de convertir estos azúcares en calor es bastante complejo y sorprendentemente similar a un animal.

Sección transversal de una inflorescencia en espádice típica  (Arum maculatum) con la mitad de la espata protectora eliminada. El espádice está situado en el centro con un anillo de pelos protectores (arriba), flores masculinas (en el medio) y flores femeninas (abajo). Foto.

Todo comienza con un compuesto con el que estamos bastante familiarizados, el ácido salicílico, ya que es el principal ingrediente de la aspirina. Sin embargo, en las aráceas, el ácido salicílico actúa como una hormona cuyo trabajo es iniciar tanto el proceso de calentamiento como la producción de aromas florales. Actuando como una hormona, el ácido salicílico hace que las mitocondrias contenidas dentro de un anillo de flores estériles ubicadas en la base del espádice cambien su ruta metabólica.

En lugar de su ruta metabólica normal, que termina en la producción de ATP, las mitocondrias cambian a una vía llamada "vía metabólica alternativa de la oxidasa". Cuando esto sucede, las mitocondrias comienzan a quemar azúcares usando oxígeno como fuente de combustible. Esta forma de respiración produce calor. En un determinado momento crítico de la floración, el espádice empieza a respirar muy activamente, consumiendo con rapidez la mayor parte de sus reservas a través de la vía alternativa.

Como consecuencia del calor generado en esta reacción se produce un gran aumento de la temperatura de este órgano floral que llega a ser de 10-15 centígrados (o incluso más) por encima de la temperatura ambiente. Este notable incremento de la temperatura facilita, entre otras cosas, la volatilización de compuestos de intenso olor que atraen a los insectos polinizadores. Si quiere saber más de este proceso véase la nota [1].

Imagen térmica de la inflorescencia de Arum maculatum. Foto.

Como se puede imaginar, este puede ser un proceso muy caro para las plantas. Se consume mucha energía a medida que la inflorescencia se calienta. No obstante, algunas aráceas pueden mantener este costoso nivel de respiración intermitentemente durante semanas. Veamos el caso de la llamada col mofeta (Symplocarpus foetidus), por ejemplo. Su espádice puede alcanzar temperaturas de hasta siete grados por intervalos de hasta dos semanas. Lo que es aún más increíble, es que la planta puede hacer esto a pesar de la congelación de la temperatura ambiente, lo que logra literalmente derretir las capas de nieve que la sepultan.

En algunas aráceas, sin embargo, los carbohidratos no actúan. Especies como el brasileño Philodendron bipinnatifidum producen una cantidad asombrosa de calor floral y para hacerlo usan una fuente de combustible diferente: grasa. Las grasas no son un componente común del metabolismo de las plantas. Las plantas simplemente tienen menos requerimientos de energía que la mayoría de los animales y por eso no necesitan quemar grasas. Aún así, esta maravillosa arácea ha convergido en una vía metabólica de quema de grasa que dejaría en mantillas a muchos animales.´

La inflorescencia de Philodendron bipinnatifidum puede alcanzar temperaturas de hasta (46 °C).

P. bipinnatifidum almacena mucha grasa en flores masculinas estériles que se encuentran entre las flores fértiles masculinas y femeninas cerca de la base del espádice. Tan pronto como se abre la espata protectora, el espádice comienza su explosiva acción metabólica. Cuando el sol comienza a ponerse y los escarabajos polinizadores de P. bipinnatifidum comienzan a despertarse, la producción de calor comienza a aumentar. En unos 20 y 40 minutos, la inflorescencia de P. bipinnatifidum alcanza temperaturas de 35 grados centígrados hasta llegar a un máximo de 46 grados. Sorprendentemente, este proceso se repite nuevamente la noche siguiente. 

No hace falta decir que quemar grasa a un ritmo lo suficientemente rápido como para alcanzar tales temperaturas requiere mucho oxígeno: durante las dos noches que está en flor, la inflorescencia de P. bipinnatifidum consume oxígeno a un ritmo comparable al de un colibrí, uno de los animales más metabólicamente activos de la Tierra.

La inflorescencia más grande del mundo pertenece al aro titán (Amorphophallus titanum) y también produce calor.

El porqué estas plantas realizan el esfuerzo de calentar sus estructuras reproductivas es aún un misterio. Para la mayoría, el calor probablemente desempeña un papel para ayudar a volatilizar los aromas florales. Cualquiera que haya dedicado tiempo a la floración de las aráceas sabe que esta familia de plantas produce una amplia gama de olores, desde dulces y picantes hasta francamente pestilentes, como en el caso de Helicodiceros muscivorus. Al calentar estos compuestos, la planta puede ayudar a atraer a los polinizadores desde una distancia mayor.

También se cree que el calor puede ser un atrayente en sí mismo. Esto es especialmente cierto para las especies de clima templado como la mencionada col de mofeta, que frecuentemente florece durante los meses más fríos del año. Probablemente ambos jueguen un papel en una u otra forma en la familia de los aráceas. © Manuel Peinado Lorca. @mpeinadolorca.

[1] Una de las características diferenciales de la respiración de las plantas, en relación con la de los animales superiores, es su resistencia al cianuro. Esta propiedad significa que la mayoría de los tejidos vegetales siguen consumiendo oxígeno en la oscuridad en presencia del inhibidor de la citocromo oxidasa (COX). Dicha característica se debe a la presencia de una enzima adicional en la cadena respiratoria mitocondrial, la oxidasa alternativa (AOX), que reduce el oxígeno a agua utilizando electrones provenientes de la ubiquinona reducida, o ubiquinol.

Por consiguiente, la oxidasa alternativa (AOX) coexiste con la COX sensible al cianuro en la misma membrana. Durante el transporte de electrones desde la ubiquinona reducida a la AOX no se produce bombeo de protones desde la matriz mitocondrial al espacio intermembranas, de manera que la energía que se libera mediante el paso de electrones por la vía alternativa se pierde en forma de calor y no se puede aprovechar para la síntesis de ATP. Por tanto, a diferencia de la vía citocrómica, la vía alternativa tiene una naturaleza «no fosforilante».

La función fisiológica de la oxidasa alternativa todavía no está bien establecida, y constituye un tema de intenso debate. La única función claramente aceptada por los investigadores está relacionada con la fisiología especial que presentan las flores termogénicas de algunas plantas, especialmente de la familia de las aráceas. Aparte de esta función termogénica, que es un caso muy particular en el mundo vegetal, actualmente se considera que en la mayoría de los tejidos la actuación de la oxidasa alternativa puede desempeñar un papel importante en la prevención del exceso de reducción de la cadena respiratoria y, como consecuencia, de la formación de especies activadas del oxígeno (función antioxidante).

Bibliografía recomendada

Gibernau, M. y Barabé, D. 2000. Thermogenesis in three Philodendron species (Araceae) of French Guiana. Canadian Journal of Botany, 78:685-689. doi.org/10.1139/b00-038.

Miller R.E. et al. 2011. In the heat of the night--alternative pathway respiration drives thermogenesis in Philodendron bipinnatifidum. New Phytologist, 189(4):1013-1026. doi: 10.1111/j.1469-8137.2010.03547.x.

Nagy, K. A. et al. 1972. Temperature Regulation by the Inflorescence of Philodendron. Science, 15: 1195-1197.

Raskin, I. et al. 1990. Salicylic Acid Levels in Thermogenic and Non-Thermogenic Plants, Annals of Botany, 66 (4): 369–373. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aob.a088037.

Seymour, R. S. y Schultze-Motelf, p. 1999. Respiration, temperature regulation and energetics of thermogenic inflorescences of the dragon lily Dracunculus vulgaris (Araceae). Proceedings of the Royal Society B. Biological Sciences, 266: 1975-1983. DOI: 10.1098/rspb.1999.0875.

Thorington, Katherine K. 2007. Pollination and Fruiting Success in the Eastern Skunk Cabbage. The Journal of Biospheric Science, 1 .<http://www.mtholyoke.edu/courses/mmcmenam/journal.html

Wagner, A. M. et al. 2008. Regulation of thermogenesis in flowering Araceae: The role of the alternative oxidase. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics, 1777 (7–8): 993-1000. doi.org/10.1016/j.bbabio.2008.04.001.

Walker, D. B. et al. 1983. Direct Respiration of Lipids During Heat Production in the Inflorescence of Philodendron selloum. Science ,22: 419-421.

Lagartijas y aros atrapamoscas: una curiosa simbiosis

Lagartija balear Podarcis lilfordi. Foto.

Los ecosistemas insulares del Mediterráneo se caracterizan por una baja disponibilidad trófica y, en consecuencia, por un número reducido de vertebrados terrestres. Además, las islas mediterráneas tienen un pequeño número de depredadores autóctonos, al menos antes de la llegada humana durante el Holoceno.

La lagartija endémica balear Podarcis lilfordi es el único vertebrado terrestre que vive sin interferencias significativas de depredadores y / o competidores en varios islotes costeros de Baleares. Esa situación promueve el aumento de un conjunto variado de rasgos demográficos y biológicos limitados en algunos casos a una o más poblaciones. P. lilfordi se parece mucho a otras lagartijas. Pasa los días tomando el sol para calentarse y cazando insectos. También tiene tendencia a alimentarse de néctar y polen, lo que les convierte en importantes polinizadores de un puñado de especies vegetales de las islas como el perejil de mar  Crithmum maritimum y la lechetrezna Euphorbia dendroides. También se ha demostrado su papel como dispersor de semillas (Saurocoria). Pero hay una interacción mucho más compleja entre el aro atrapamoscas (Helicodiceros muscivorus = Dracunculus muscivorus) y la lagartija P. lilfordi, una relación descrita en la Isla Aire (Menorca) por Pérez Mellado et. al. (2009).

Aro atrapamoscas Helicodiceros muscivorus. Foto.

Si se organizara un campeonato mundial de plantas estafadoras, el drago atrapamoscas subiría al podio. Es también una campeona de la supervivencia. Durante millones de años sufrió mutaciones adaptativas que han ido transformando su aspecto hasta lograr la perfección actual. Es una reliquia del Mioceno que en la actualidad puebla las costas rocosas de las islas e islotes que hace unos 6 millones de años conformaban la región Tirrénica: las Islas Baleares, Córcega y Cerdeña, siempre cerca de las colonias de gaviotas.

Sus típicas hojas carnosas están provistas de un pecíolo alado y de una lámina con un largo lóbulo anterior y dos lóbulos posteriores. La planta surge de un gran tubérculo globoso (14 x 7), profundamente enterrado entre las grietas de las rocas calcáreas litorales. El tubérculo permite que la planta se reproduzca vegetativamente generando pequeños tubérculos alrededor del principal.

Sección longitudinal de la inflorescencia de H. muscivorus. 1: flores femeninas; 2:empalizada inferior; 3: flores masculinas; 4: empalizada superior; 5: apéndice estéril del espádice; 6: espata. Esquema propio a partir de dos fotos.

La inflorescencia (espádice) es la propia de otros miembros de la familia Araceae y está formada por una densa espiga de numerosas flores pequeñas empacadas alrededor de un eje carnoso (un espádice), que puede ser estéril en el ápice, y que usualmente tiene por debajo una gran bráctea como una hoja o un pétalo (una espata). En el caso del aro atrapamoscas, la inflorescencia, que dura un solo día, se asienta sobre un largo pedúnculo (12-16 cm) parcialmente enterrado. La espata por su cara externa es de color verde con manchas que recuerdan la piel de una serpiente, mientras que por su cara interna muestra un llamativo color púrpura pálido de apariencia cárnea que luce abundantes pelos purpúreos. La parte inferior de la espata está enrollada en forma de tubo y alberga las flores masculinas y femeninas situadas en la parte inferior del largo espádice, que puede alcanzar en caso extremos los 40 cm y que como media tiene unos 25.

Detalle de la embocadura de la espata. Foto.

Antes de seguir, déjenme decir que los ingleses llaman a esta planta “dead horse” por razones olfativas que ahora explicaré. En conjunto, la inflorescencia se asemeja la zona perianal de un mamífero muerto y produce un olor fétido durante unas pocas horas después de la salida del sol. La inflorescencia engaña a las moscas por la vista y el olfato. La superficie peluda color carne de la espata imita a un animal muerto en descomposición y el extremo de la espádice se parece a la cola peluda de una rata con sus tricomas purpúreos muy oscuros dispuestos en una especie de escobillón para limpiar probetas. La flor emite un intenso hedor a carne putrefacta que atrae a las escasas moscas carroñeras que sobreviven en las costas rocosas alimentándose de los cadáveres de gaviotas, ratas y cabras asilvestradas.

Pero a esta consumada estafadora no le basta el doble trile del olor y la textura. También genera su propio calor. El apéndice que sobresale de la espádice exhibe un fuerte episodio de termogénesis asociado a la producción del olor, alcanzando un máximo de 30 °C cuando la temperatura ambiente es de unos 15. Las flores masculinas son altamente termogénicas y mantienen temperaturas estables de cerca de 24 °C. La termogénesis del apéndice no depende de temperatura ambiente, sino de las flores masculinas que aumentan la temperatura con la disminución de temperatura ambiente. Se sabe como estas plantas regulan física y fisiológicamente el fenómeno de la termogénesis, pero no como funciona la base molecular para el control de la temperatura, aunque cada vez hay más evidencias de que la misma está ligada a unas proteínas desacopladas que no completan el proceso de síntesis de ATP mitocondrial cuyo resultado es el la creación de una energía que se disipa en forma de calor. [1]

Mosca carroñera sobre el espádice. Foto.

Otras moscas han caído también en la trampa y algunas de ellas ya han sido engañadas previamente por otra flor y llevan polen adherido a su cuerpo. En su desesperación por salir pasan una y otra vez sobre las flores femeninas y las polinizan. Cuando H. muscivorus detecta que sus flores femeninas ya han sido fecundadas, madura rápidamente las flores masculinas que se cubren de polen. Al mismo tiempo deshidrata los pelos descendentes y los pelos radiales que dejan de hacer de barrera y permite que salgan las moscas, pero al hacerlo pasan por encima de las flores masculinas y se llevan con ellas el polen que es muy pegajoso. Una vez fuera y desesperadas por el hambre son atraídas con engaño por las inflorescencias de otros ejemplares y vuelve a empezar el proceso de la polinización.

Inflorescencia fructificada. Foto

Y ahora volvamos a las lagartijas. Como era de esperar, la termogénesis llama la atención de los reptiles. Atraídos por la fuente de calor, las lagartijas que toman el sol en la espata se dan cuenta rápidamente de que la planta es también un cazadero de primera. Las moscas atraídas y atrapadas por las flores son piezas fáciles. Esto puede parecer contraproducente para nuestro aro,  porque ¿para qué le sirve un animal que se come a sus polinizadores?

Y es que el mutualismo no termina atrapando moscas. En algún momento, algunas lagartijas se dieron cuenta de que los frutos son también una comida muy nutritiva. Este comportamiento se extendió por toda población hasta el punto de que P. lilfordi es actualmente un consumidor de las bayas carnosas del aro y un dispersor de sus semillas. Las semillas que han pasado a través del tracto intestinal de una lagartija tienen el doble de probabilidades de germinar. Esta función ha quedado demostrada al intentar germinar semillas en macetas: las que han pasado previamente por el tubo digestivo de una lagartija tienen un índice de germinación cercano al 100%, mientras que si se siembran los frutos directamente sin retirarles la pulpa no germinan o lo hacen en un bajísimo porcentaje.

A pesar de que las lagartijas se comen a sus polinizadores, los aros de la isla Aire se han beneficiado de las interacciones con sus camaradas de sangre fría. Lamentablemente, esta nueva relación puede no durar mucho tiempo. La introducción de gatos y ratas en las islas ha reducido drásticamente la población de las lagartijas hasta el punto de que la UICN los ha considerado como una especie en peligro de extinción. Queda por ver si los aros atrapamoscas siguen el mismo camino. © Manuel Peinado Lorca. @mpeinadolorca.
Mira este vídeo.

 [1] Ito, K., Yukie, A. Johnston, S. D., Seymour, R.S., Ubiquitous expression of a gene encoding for uncoupling protein isolated from the thermogenic inflorescence of the dead horse arum Helicodiceros muscivorus. J. Exp. Bot. (2003) 54(384): 1113-1114.doi: 10.1093/jxb/erg 115. http://jxb.oxfordjournals.org/content/54/384/1114.short